Scientific journal

Fundamental research

ISSN 1812-7339

"Перечень" ВАК

ИФ РИНЦ = 1,674

Мелкие млекопитающие, среди которых ведущее место принадлежит грызунам, с экологической точки зрения являются одним из основных компонентов экосистемы. Они благоприятно влияют на структуру почвы и травяно-кустарничковый ярус растительности, являются основной добычей хищных птиц, млекопитающих и многих рептилий. Однако с антропоцентрической точки зрения микромаммалии, особенно грызуны, могут играть негативную роль в качестве промежуточных и резервуарных хозяев многих видов гельминтов, заражающих людей и важных для экономики человека млекопитающих. Грызуны и землеройки часто принимают участие в поддержании очагов эпизоотий в природе и являются резерватами природно-очаговых гельминтозов.

Трансформация лесных экосистем под комплексным воздействием урбанизации оказывает влияние на структуру, разнообразие и динамику сообществ микромаммалий [7, 8, 9, 10], меняет структуру ценотических связей в экосистеме. Целенаправленное изучение паразитофауны мелких млекопитающих в урбоценозах стало проводиться сравнительно недавно. Например, обнаружена некоторая специфика гельминтозов у грызунов Тюмени [4], Якутска [5], Минска [3], в урбанизированных ландшафтах Узбекистана [2]. Исследуются урборайоны Польши [13], Словакии [11], Германии [14], США [15] и многие другие. Особое значение имеют исследования в рекреационных зонах городов. Практическая ценность этих работ совершенно очевидна из-за большого значения рекреационной зоны для города как места наиболее активного контакта в ней человека с природой. Благодаря специфике, формирующихся там сообществ мелких млекопитающих [7, 9, 10], а также присутствию бродячих животных повышается вероятность инфицирования разными стадиями гельминтов, циркулирующими у мелких млекопитающих и представляющими опасность для человека и домашних животных.

Гельминтофауна мелких млекопитающих и их эпизоотологическая роль в рекреационной зеленой зоне г. Екатеринбурга (крупного промышленного центра) и его окрестностях практически не изучались, поэтому такие исследования представляют как теоретический, так и практический интерес.

Основной целью нашей работы было изучение качественного и количественного состава гельминтов наиболее массовых видов мышевидных грызунов, а также сравнения их демоценозов в трансформированных урбанизацией лесных экосистемах.

Материал и методы исследования

Объектом нашего исследования была гельминтофауна микромаммалий. Исследование проводилось на участках соснового леса г. Екатеринбурга: пяти окраинных лесопарках, расположенных в разных направлениях розы ветров (юго-западном (SW), северо-восточном (NE), северо-западном (NW), юго-восточном (SE), юго-юго-западном (SSW)); а также на остатках леса внутри городской застройки: Центральный парк культуры и отдыха – ЦПКиО – (CP) и Дендрарий (Ar) Ботанического сада УрО РАН (где практически отсутствует рекреация). Все участки соснового леса в той или иной степени трансформированы по сравнению с естественным лесом урбанистическим воздействием. Рекреационная нагрузка, очевидно, наибольшая в ЦПКиО. Контролем был участок леса в 50 км на юго-восток от г. Екатеринбурга, имеющий слабые признаки рекреационного воздействия (Forest).

Отлов мелких млекопитающих осуществляли в период размножения (середине лета), когда плотность населения была наиболее высока. Данные, представленные в этой статье, собраны за три года (2010–2012 гг.).

При вскрытии животных использовали метод фрагментарного гельминтологического вскрытия [1] с учетом всех органов грудной и брюшной полостей.

Анализ отдельных видов гельминтов не был нашей целью. Мы оценивали экстенсивность (ЭИ) и интенсивность (ИИ) глистных инвазий

1) любыми видами гельминтов;

2) отдельно цестодами;

3) отдельно нематодами;

4) гельминтами, представляющими потенциальную опасность для человека, а также сравнили демоценозы отдельных местообитаний.

Для статистической обработки материала использовали программы: Microsoft Office Excel, Past2 [12] и Quantitative Parasitology (QP 3.0) [16].

Результаты исследования и их обсуждение

В черте города и естественном лесном насаждении за три года было отловлено восемь видов грызунов: рыжая полевка (Clethrionomys glareolus Schreber, 1780), красная полевка (C. rutilus Pallas, 1779), красно-серая полевка (C. rufocanus Sundevall, 1846), обыкновенная полевка (Microtus arvalis Pallas, 1778), полевка-экономка (M. oeconomus Pallas, 1776), пашенная полевка (M. agrestis Linnaeus, 1761), полевая мышь (Apodemus agrarius Pallas, 1771), малая лесная мышь (A. uralensis Pallas, 1811). Гельминтов определяли у всех видов отловленных грызунов. В контроле отсутствовала малая лесная мышь, а в Дендрарии (в анализируемый период) – полевки рода Clethrionomys.

В данной работе мы рассматриваем паразитарные сообщества наиболее многочисленных видов мелких млекопитающих лесных участков городской черты г. Екатеринбурга: лесной мыши и суммарно рода лесных полевок (Clethrionomy, Pallas, 1779).

У проанализированных особей этих родов грызунов было обнаружено 19 видов гельминтов, из них: 12 нематод, 7 цестод и один вид акантоцефалов – Macracanthorhynchus hirudinaceus Pallas 1781. У мышей присутствовали все указанные виды, а у лесных полевок найдено на пять видов гельминтов меньше (табл. 1).

Паразитофауна грызунов родов Apodemus и Clethrionomys в основном представлена нематодами: S. stroma, Hel. polygyrus, Hel. glareoli, St. ratti, и цестодами: Taenia martis, T. hydatigena (только у малой лесной мыши), Par. omphalodes (преимущественно у лесных полевок), остальные паразиты встречались реже. Наиболее многочисленным у всех грызунов был вид S. stroma (табл. 1). Единично встречена цестода Hym. diminuta, обычно многочисленная у насекомоядных. Единственный паразит класса акантоцефалов обнаружен у A. uralensis в Дендрарии. Заражение мышей Macracanthorhynchus hirudinaceus происходит редко, т.е. они являются случайными промежуточными хозяевами этого паразита, поэтому этот класс гельминтов был исключен нами из анализа сообществ.

Характеристика гельминтоценозов A. uralensis

Гельминтоценозы малой лесной мыши как наиболее многочисленного вида, обитающего во всех местообитаниях городской черты, были проанализированы особенно детально. У 609 особей A. uralensis найдены все виды гельминтов, обнаруженные нами за три года. Шесть из них (Capillaria hepatica Bancroft 1893, Syphacia stroma Linstow 1884, Trichocephalus muris Schrank 1788, Hymenolepis diminuta Rudolphi 1819, Taenia hydatigena Pallas 1766, Macracanthorhynchus hirudinaceus Pallas 1781 – один случай) являются патогенными для человека, охотничье-промысловых млекопитающих, сельскохозяйственных и домашних животных.

Для оценки возможности связи между обилием вида-хозяина A.uralensis и экстенсивностью его глистных инвазий рассчитали корреляцию в динамике мыши за три года. Коэффициенты корреляции для разных участков колебались от 0,30 до 0,77. Все они были недостоверными, что свидетельствует об отсутствии такой связи. Следовательно, заражение животных гельминтами происходит при любой численности населения хозяина в результате реализации его основных трофических связей.

Таблица 1

Число особей гельминтов, обнаруженных у грызунов во всех местообитаниях за период 2010–2012 гг.

Примечание. *** – гельминты, представляющие потенциальную опастность для человека.

Самые высокие показатели ЭИ A. uralensis всеми гельминтам (табл. 2) мы зарегистрировали на внутригородских участках: ЦПКиО и Дендрарий, которые диаметрально различаются по рекреационной нагрузке. Однако существенных различий не было не только между показателями ЭИ мышей из различных лесопарков, но и ЦПКиО и юго-юго-западного лесопарка, т.е. между самым высоким и самым низким его значениями.

Наибольшее количество всех гельминтов в расчете на одну зараженную особь мыши (ИИ) оказалось на самом маленьком участке леса «Дендрарий», где этот показатель был значительно выше, чем в лесопарках и ЦПКиО. Однако при попарном сравнении локалитетов значимо этот показатель не различался ни в одном случае: Ar-SSW.

Анализ зараженности гельминтами различных классов

Усредненно для всех лесных участков городской черты экстенсивность инвазии нематодами оказалась более чем в два раза выше, чем цестодами (t = 5,7, р < 0,01). Но несмотря на то, что везде грызуны были более заражены нематодами, при сравнении по отдельным локалитетам разница в зараженности оказалась достоверной только в трех местах: в Дендрарии, ЦПКиО и юго-юго-западном лесопарке.

Локалитеты: SW, NE, NW, SE, SSW – лесопарки разной направленности розы ветров (см. «методика»); CP – ЦПКиО, Ar – Дендрарий.

Таблица 2

Показатели инвазированности гельминтами A. uralensis лесных участков городской черты

Примечания: N – число обследованных особей A. uralensis;

Цестоды

Как экстенсивность, так и интенсивность инвазии цестодами у мышей из разных городских локалитетов была приблизительно одинаковой; лишь в юго-юго-западном лесопарке она была несколько ниже, чем в других. Однако различия ни в одном случае даже не приближались к значимым.

Нематоды

Для ЭИ нематодами были обнаружены некоторые различия между популяциями. Самая высокая экстенсивность инвазии нематодами была у мышей в ЦПКиО и в Дендрарии. Статистически значимые отличия этого показателя (p < 0,01) были между популяциями мышей ЦПКиО и всех лесопарков, что в сочетании с высоким обилием A.uralensis в парке может способствовать поддержанию неблагоприятной ситуации по глистным зоонозам. Грызуны Дендрария отличались по этому показателю только от животных SW и NW лесопарков. Все лесопарки не отличаются по индексу ЭИ друг от друга. Показатель ИИ нематодами в Дендрарии был значительно выше, чем NE, SW и SSW в лесопарках.

Анализ зараженности опасными для человека гельминтами

Особый интерес с практической точки зрения представляет анализ инвазии опасными для человека гельминтами. Наиболее зараженной такими гельминтами (ЭИ) оказалась популяция A. uralensis Дендрария (табл. 2), который расположен внутри городской застройки. Она была значимо выше, чем во всех остальных лесных участках городской черты. Здесь же отмечена наибольшая ИИ опасными гельминтами. Хотя лесная часть Дендрария закрыта для посещения населением, но мелкие млекопитающие с этого участка могут свободно перемещаться в другие части Ботанического сада и прилегающие к нему зеленые участки города. Таким образом, они могут быть пищей для бродячих собак и кошек отдаленных от Дендрария мест и, следовательно, активно включаются в поддержание их зоонозов. Во всех лесопарках и ЦПКиО % мышей, зараженных опасными для человека гельминтами, был относительно невелик – менее 20 %.

Анализ сообществ

Для характеристики сообществ гельминтов A. uralensis мы использовали стандартные индексы: доминирования, разнообразия (Шеннона–Уивера) и выровненности – Пиелу (табл. 3). Наименее разнообразным был гельминтоценоз мышей на небольшой ограниченной территории – Дендрарий. Наибольшее разнообразие сообществ гельминтов было у мышей в городских участках леса с высокими рекреационными нагрузками (SSW и CP), там же сообщества были наиболее выровненными. Наличие большого количества пищевых остатков в этих местах привлекает много бродячих собак, которые, по-видимому, способствуют не только поддержанию зоонозов, но также увеличению их разнообразия. Однако в эту же группу попал гельминтоценоз лесных мышей из северо-восточного лесопарка (NE), хотя уровень рекреации в нем гораздо ниже и сравним с остальными лесопарками.

Для суммарной сравнительной оценки демоценозов (термин А.Б. Савинова [6]) A. uralensis всех обследованных участков была построена дендрограмма (по нормированным данным) с учетом всех индексов инвазии гельминтами и характеристик сообществ (рис. 1).

Таблица 3

Показатели разнообразия сообществ A. uralensis

Примечание. Обозначения локалитетов те же, что в табл.2; Sпаразитов – число видов паразитов.

Рис. 1. Дендрограмма группировки гельминтоценозов популяций A. uralensis лесных участков городской черты. Обозначения участков те же, что в табл. 2

На дендрограмме видно, что два участка с наибольшей рекреационной нагрузкой – CP и лесопарк SSW – формируют один кластер. Демоценозы дендрария и SE лесопарка выделились в изолированные кластеры, а остальных лесопарков объединились в единую группу. Сообщество мелких млекопитающих Дендрария самое малочисленное в городской черте и по разнообразию заметно уступает всем остальным, кроме ЦПКиО [9, 10], поэтому специфика демоценоза A. uralensis, скорее всего, является следствием специфики положения и размера соснового массива Дендрария, а также, возможно, практически полным отсутствием рекреации. По степени рекреационной нагрузки юго-восточный лесопарк уступает юго-юго-западному, но превосходит остальные лесопарки. Следовательно, можно предположить, что специфика демоценозов малой лесной мыши в значительной степени обусловливается степенью рекреационной трансформации местообитания.

Характеристика гельминтоценозов Clethrionomys.

Наибольшие значения ЭИ всеми гельминтами оказались у лесных полевок в юго-западном, северо-восточном и юго-юго-западном лесопарках (табл. 4). У полевок из других локалитетов ЭИ паразитами была заметно ниже. ИИ всеми паразитами также была самой высокой в этих лесопарках (за исключением SSW, где она была низкой). В ЦПКиО, имеющем наибольшее рекреационное значение, доля животных, зараженных гельминтами, была невысока, а интенсивность их инвазии незначительна (табл. 4). Возможно, это результат малого обилия и соответственно небольшой выборки (18 особей) лесных полевок из Центрального парка.

Таким образом, для лесных полевок не выявлено связи ни экстенсивности и интенсивности инвазии всеми гельминтами, ни суммарной инвазированности зверьков со степенью рекреационной трансформации среды или положения лесопарка по розе ветров. В тех местообитаниях, где лесные полевки являются содоминантами (как в NW и SE) или доминантами (как в контрольном лесу) экстенсивность и интенсивность их инвазии их всеми видами гельминтов невысока. Однако лесопарк NE, где полевки Clethrionomys также содоминанты, оказался исключением из этой закономерности.

Анализ сообществ

Видовое разнообразие (индекс Шеннона–Уивера) сообществ гельминтов у лесных полевок не зависело от территории их обитания или урбаногенной нагрузки среды (табл. 4). Высокими и сравнимыми они были для гельминтоценозов Clethrionomys в ЦПКиО, юго-юго-западном и северо-западном лесопарках и лесном контроле (табл. 4). В этих же локалитетах гельминтоценозы самые выровненные. Индекс доминирования в сообществах гельминтов у полевок был самым высоким в северо-восточном и юго-западном лесопарках, а самым низким в ЦПКиО. Остальные локалитеты занимали по этому показателю промежуточное значение.

Таблица 4

Показатели инвазированности гельминтами и разнообразия сообществ гельминтов полевок рода Clethrionomys

Примечание. Обозначения локалитетов те же, что в табл. 2; N – число обследованных особей Clethrionomys.

Так же как и для мышей, для демоценозов полевок была построена дендрограмма по комплексу признаков, характеризующих гельминтоценозы с учетом популяционных характеристик полевок (рис. 2).

Рис. 2. Дендрограмма группировки демоценозов лесных полевок. Обозначения участков те же, что в табл. 2

Дендрограмма, полученная для Clethrionomys, во многом сходна с дендрограммой A.uralensis. Так же как и у мышей демоценозы лесных полевок из местообитаний, наиболее подверженных рекреации (ЦПКиО и юго-юго-западного лесопарка), оказались в одном кластере. Три лесопарка формируют один кластер. Однако демоценоз полевок северо-восточного лесопарка объединился с остальными, а демоценоз юго-восточного оказался по суммарным характеристикам ближе к лесному. Как мы сообщали ранее (Черноусова и др., 2012), по рекреационной нарушенности лесопарк SSW гораздо ближе к ЦПКиО, чем к другим лесопаркам, но в отличие от ЦПКиО он сильно захламлен бытовым мусором, пищевыми отходами и присутствием беспризорных собак. В связи с ведущейся в последнее время около него застройкой он по своему положению постепенно становится внутригородским. Возможно, все эти обстоятельства способствовали формированию в юго-юго-западном лесопарке демоценозов мышей и полевок, сходных с парковыми. Численность мышей в этих локалитетах намного превосходит численность полевок, однако мы получили сходные закономерности группировки их демоценозов, что может служить подтверждением справедливости нашего предположения о влиянии специфики местообитаний на формирование гельминтоценозов.

Заключение

Наиболее высокие показатели экстенсивности и интенсивности инвазии A.uralensis всеми гельминтами были зафиксированы на внутригородских участках: в ЦПКиО и Дендрарии, имеющих совершенно противоположные уровни рекреационной нагрузки, что может свидетельствовать о независимости (по крайней мере, в нашем случае) этих показателей от рекреационной нагрузки. Наличие большого количества бродячих собак на этих местообитаниях может создать неблагоприятную ситуацию для поддержания зоонозов.

Распространенные внутри городской черты виды грызунов: малая лесная мышь и полевки рода Clethrionomys, могут быть источником зоонозных инфекций как в лесопарках, так и на внутригородских территориях. Безусловно, большее эпидемиологическое значение имеет процент зараженных животных в популяциях, а не интенсивность их инвазии.

Высокое обилие малой лесной мыши в ЦПКиО с учетом того, что около 20 % животных содержат опасные для человека гельминты, может привести к неблагополучной эпизоотической ситуации в наиболее посещаемых населением рекреационных участках.

Различия демоценозов мышей и полевок из лесных участков городской черты, проявившиеся в группировке кластеров, являются результатом эволюционных процессов, протекающих в лесных сообществах под влиянием разной степени урбанизации.

Фрейберг И.А., д.с-х.н., профессор, ведущий научный сотрудник, ФГБУ «Ботанический сад» УрОРАН, г. Екатеринбург;

Оленев Г.В., д.б.н., доцент, ведущий научный сотрудник, ФГБУ «Институт экологии растений и животных» УрО РАН, г. Екатеринбург.

Работа поступила в редакцию 14.10.2013.