Одной из важнейших характеристик видов является их репродуктивная стратегия. О важности этого признака можно судить по тому, что система стратегий растений Маклиода-Пианки основывается только на учете одного фактора – роли репродуктивного усилия в выживании [11].
В течение ряда лет нами [12, 5, 8, 6, 7] изучаются репродуктивные характеристики орхидных на территории Южного Урала. В данной работе представлены обобщенные сведения о репродуктивных стратегиях видов родов Orchis, Dactylorhiza, Cypripedium, Epipactis. Методы исследований описаны нами в предыдущих публикациях [12, 5, 8, 6, 7].
Результаты исследования и их обсуждение
Самоподдержание ценопопуляций исследованных нами орхидей осуществляется либо только за счет семенного размножения, либо может происходить двумя путями – семенами и вегетативно, за счет разрастания и партикуляции корневищ. Между этими двумя группами видов (виды со стеблекорневыми тубероидами, корневищные виды) существуют отличия в системе репродукции.
1. Виды со стеблекорневыми тубероидами. Было показано [3], что для ценопопуляций клубнекорневых орхидей или орхидных со стеблекорневыми тубероидами характерно преобладание прегенеративных растений, сравнительно небольшая продолжительность жизни, высокая степень динамичности прегенеративной фракции в связи с флюктуациями возобновления, огромное число образующихся семян, но низкая их реализация. В целом такие особенности биологии тубероидных видов орхидей выявлены и на Южном Урале.
Из видов этой группы репродуктивная стратегия наиболее подробно нами изучена у Orchis militaris [8, 13] в условиях степного Башкирского Зауралья на пойменных разнотравно-злаковых лугах.
Нами выявлен достаточно широкий спектр консортов O. militaris: представители отрядов насекомых (Diptera, Lepidоptera, Coleoptera и Hymenoptera), а также отряда паукообразных (Aranei). Опылителями O. militaris являются Antophora borealis, Andrena cineraria, представитель сем. Halictidae (Hymenoptera) и Epicometis hirta (Coleoptera). Факт опыления этого вида жуками, считающимися примитивными опылителями, выявлен нами впервые.
Важным аспектом в синдроме опыления орхидей является фактор аттрактации. Для O. militaris характерна аттрактация второго порядка – визуальная (в большей степени привлекающая пчёл) и обонятельная (привлекающая менее чувствительных к цветовому спектру жесткокрылых). Скорее всего фактором привлечения жуков к цветкам O. militaris является обонятельная аттрактация, т.к. у жуков обоняние развито гораздо сильнее зрения. Возможно, движению жуков внутрь цветка способствуют и ряды волосков, расположенные вдоль губы цветка и выполняющие роль тактильных указателей.
Для вида выявлены высокие показатели репродуктивного успеха: плодообразование – 65–98 %, выполненность семян – более 90 %, реальная семенная продуктивность (число выполненных семян в расчете на одну особь) – более 380 тыс. [8, 6]. Для выявления эффективности семенного размножения в природе в течение ряда лет (2006–2012 гг.) нами [13, 15] исследована динамика общей численности и отдельных онтогенетических групп в ценопопуляциях. Мониторинговые исследования показали, что ценопопуляции O. militaris крупные по численности, онтогенетические спектры полночленные, в большинстве случаев левосторонние, с преобладанием ювенильных или имматурных особей. В зависимости от погодных условий периодически происходят всплески численности, или волны возобновления ювенильных особей в ценопопуляциях. Таким образом, высокие репродуктивные показатели O. militaris хорошо соотносятся с высокими демографическими характеристиками его ценопопуляций. Очень важно, что одним из основных факторов достижения ценопопуляциями высоких демографических характеристик, а для вида проявления свойств рудеральности, выступали природные (затопление территорий талыми водами) и антропогенные (сенокошение, выпас) нарушения. П.В. Куликов и Е.Г. Филиппов [9] также считают, что для семенного возобновления корнеклубневых геофитов трибы Orchideae благоприятны или даже необходимы нарушенные местообитания, создающие свободное пространство для семенного потомства и ограничивающие конкуренцию со стороны более активных компонентов.
Другие орхидеи со стеблекорневыми тубероидами: 4 вида рода Dactylorhiza, Gymnadenia conopsea, размножающиеся только семенами, в условиях Южного Урала также характеризуются высокими показателями репродуктивного успеха. Так, плодообразование у D. russowii в разные годы варьировало от 42 до 94 %, у D. incarnata – 59–79 %, Gymnadenia conopsea – 83–89 %. Реальная семенная продуктивность этих видов высокая, даже минимальное значение этого показателя среди исследованных видов, выявленное у Dactylorhiza incarnata, составляет более 66 тыс. семян на особь.
По данным [9], у большинства орхидных семенная продуктивность из года в год поддерживается на высоком уровне.
Несомненно, для самоподдержания ценопопуляций орхидей со стеблекорневыми тубероидами важную роль играет урожай семян (число семян, образующихся на единицу площади), который зависит также от количества цветущих и плодоносящих растений. Наши исследования показали [13, 15], что в ценопопуляциях большинства тубероидных орхидей высока доля генеративных особей.
2. Корневищные виды. По данным [9], урожай семян в популяциях корневищных геофитов, зависящий главным образом от численности и активности опылителей, может быть как стабильно низким (Cypripedium guttatum), так и высоким (C. macranthon, виды Epipactis). В любом случае, их семенное возобновление имеет низкую эффективность, что компенсируется большой продолжительностью жизни клонов (у Cypripedium calceolus – до 200 лет) и их способностью к значительному разрастанию [9]. По данным этих авторов, основной причиной низкой эффективности семенной репродукции является затрудненное прорастание семян, обусловленное главным образом наличием структурных адаптаций.
В условиях Южного Урала нами [12, 5] исследована фенология, синдромы опыления, видовой состав посетителей и опылителей, плодоношение Cypripedium calceolus и C. guttatum.
Ранее для видов рода Cypripedium были описаны [14] следующие способы опыления: C. calceolus – неспециализированная энтомофилия (опыление разными группами насекомых в разной степени), C. guttatum – слабоспециализированная энтомофилия (опыление наряду с преобладающими осуществляют и некоторые другие группы насекомых). Однако сравнительный анализ морфологических признаков цветков C. calceolus и C. guttatum, литературных данных и собственных полевых исследований выявили [5], что наличие аттрактивных синдромов цветков позволяет характеризовать способы опыления этих видов как широко специализированную (C. calceolus) и специализированную (C. guttatum) энтомофилию. Cypripedium calceolus имеет широкий круг опылителей-насекомых, которые по способу питания по Г.М. Длусскому с соавт. [1] были объединены в 3 субкомплекса: мийофильный (опыление мухами), сирфидофильный (опыление мухами из сем. Syrphidae, или журчалками), микромелиттофильный (опыление мелкими одиночными пчелами). Cypripedium guttatum является представителем лишь мийофильного субкомплекса. В качестве консортов, влияющих на вероятность опыления C. calceolus, нами установлены некоторые виды класса паукообразных (Aranei). Пауки используют цветок в качестве субстрата для устройства паутинной ловчей сети или используют губу как своеобразную ловушку, располагаясь внутри нее [12, 5].
Cypripedium calceolus и C. mасrаnthon характеризуются схожей системой аттрактации, но опыляются разными группами насекомых: C. calceolus в большей степени двукрылыми, а C. mасrаnthon жесткокрылыми. При этом для C. mасrаnthon характерна широкоспециализированная энтомофилия [7].
Виды рода Cypripedium характеризуются наибольшей вариабельностью по доле плодоносящих особей среди всех изученных орхидей. Процент плодообразования может колебаться от 0 до 100, причем его уровень явно зависит от местообитания популяции (то есть от доступности орхидей для опылителей). Плодоношение C. calceolus в сильно сомкнутом смешанном лесу к северо-западу от оз. Чебаркуль (Челябинская область) в 2009 г. отсутствовало. Также не образовали плодов особи этого вида в густом березняке лесостепного Башкирского Зауралья. Наоборот, на известняковых склонах надпойменной террасы р. Нугуш, в условиях редколесья, плодообразование C. calceolus из года в год оставалось на высоком уровне, часто достигая 100 %, у C. guttatum – до 92 %.
Различия в плодообразовании проявляются также между видами: если в Башгосзаповеднике у C. guttatum оно стабильно низкое и составляет в различных ценопопуляциях от 5 до 9 %, то у C. calceolus варьирует в широких пределах, от 0 до 88 %.
По данным С.А. Мамаева с соавт. [10], в боровых местообитаниях Среднего Урала C. guttatum плодоносит слабо (не более 1 %), в высокогорьях выше границы леса завязываемость плодов достигает 10–20 %. У C. calceolus в борах плодоношение не более 1–2 %, на известняковых склонах и низинных болотах Предуралья вид плодоносит намного обильнее, 30–63 % цветков образуют плоды. Причину слабого плодоношения видов рода Cypripedium [10] связывают с недостатком опылителей.
На наш взгляд, низкий процент плодоношения C. guttatum связан с его специализированной энтомофилией, зависимостью только от одной группы насекомых. Наоборот, относительно высокий уровень плодоношения C. calceolus связан с широким спектром его опылителей.
Реальная семенная продуктивность (в расчете на особь) и выполненность семян у этих видов на Южном Урале высокая; у C. calceolus составляет, соответственно, более 4 тыс. и 83 %, у C. guttatum – более 5 тыс. и 68 % [6].
На Южном Урале в базовом спектре ценопопуляций C. guttatum ювенильные особи составляют всего 5 %, генеративные – 15 %, что свидетельствует о практическом отсутствии семенного размножения растений. В Приморье [14] эти показатели составили соответственно 10 и 12 %. Таким образом, у этого вида вклад в половые репродуктивные процессы минимален: очень низкий процент цветущих особей, низкий процент плодоношения, выполненность семян не максимальная. Однако у длиннокорневищного C. guttatum в природе реализуется вегетативный способ размножения, с омоложением потомства до имматурного возрастного состояния. В растительных сообществах ценопопуляции C. guttatum нередко образуют компактные клоны с высокой численностью и плотностью особей, где практически отсутствуют другие виды растений. На таких участках, хотя и очень ограниченных, вид выступает доминантом.
По сравнению с длиннокорневищным C. guttatum, короткокорневищный C. calceolus больше «тратится» на половую репродукцию. Об этом в частности можно судить по базовому спектру его ценопопуляций (5:12:44:39), который отличается от C. guttatum более чем в 2 раза большей долей генеративных и молодых особей (j и im) семенного происхождения. Также у C. calceolus в целом выше процент плодоношения, больше доля качественных семян (83,3 % против 68,0 %). Связано это с тем, что по сравнению с C. guttatum интенсивность вегетативного размножения C. calceolus ниже, завоевание пространства медленнее.
Таким образом, в связи с реализацией вегетативного способа размножения в природе C. guttatum меньше зависим от полового размножения, которое, по-видимому, осуществляется очень редко при удачном сочетании целого ряда обстоятельств. Считается [4], что благодаря своему модулярному строению многие растения могут сделать ставку на вегетативный тип размножения и расселения, исключив при этом наиболее чувствительные ранние фазы жизненного цикла. Наоборот, для устойчивого существования популяций C. calceolus в природе необходимо их периодическое семенное возобновление.
Короткокорневищный C. macranthon по некоторым репродуктивным характеристикам ближе к C. calceolus, чем к C. guttatum. Для Cypripedium macranthon в некоторых ценопопуляциях на Южном Урале характерен относительно высокий процент плодообразования (83–100 %), выполненность семян – 100 %, реальная семенная продуктивность чуть менее 10 тыс. на особь [6]. В то же время в других ценопопуляциях не очень высок репродуктивный успех у C. macranthon. Так, в популяции, расположенной на известковом болоте, в 2010 г. все генеративные особи завязали плоды, однако семена в них по каким-то причинам, не вызрели. В предыдущий год плодов эта популяция не образовала. В 2011 г. доля плодоносящих особей составила 7,2 % (2 особи из 28), причем лишь в этот год плоды содержали полноценные семена.
В целом семенное воспроизводство этого вида подавлено, известны единичные ценопопуляции на Южном Урале, которые в большинстве случаев критично малочисленные. Это можно объяснить большим влиянием климата краевого ареала на C. macranthon, чем на остальные виды рода.
Виды рода Epipactis также дифференцируются по способам самоподдержания своих ценопопуляций. В целом в онтогенетических спектрах всех трех видов низкая доля особей молодых возрастных состояний, что свидетельствует о низкой реализации их семян в природе. В то же время доля генеративных особей выше в ценопопуляциях короткокорневищных видов: у E. atrorubens она колеблется от 20 до 52 %, у E. helleborine – от 50 до 81 %. Отмечалось, что в Башгосзаповеднике у E. helleborine плодообразование колеблется от 44 до 100 % [2], в условиях урбанизированной территории г. Уфа – 100 % [6].
В ценопопуляциях длиннокорневищного E. palustris доля генеративных особей составляет от 2 до 30 %. При этом его плодообразование на низинном болоте, по данным [6], из года в год колеблется от 45 до 54 %, лишь в благоприятный год достигло 98 %. Выполненность семян E. helleborine и E. palustris высокая и составляет соответственно 97 и 99 %.
Необходимо отметить, что генеративные особи видов рода Epipactis практически ежегодно образуют завязи и в целом уровень женского репродуктивного успеха у них высокий. Однако часть завязей на той или иной стадии развития сбрасывается растением, что в некоторых популяциях приводит к значительному снижению плодообразования.
Таким образом, вследствие меньшего потенциала вегетативного размножения короткокорневищные E. atrorubens и E. helleborine в большей степени пытаются реализовать семенной способ размножения. Это также подтверждается обитанием этих видов в условиях антропогенных нарушений (E. helleborine, E. atrorubens) или скальных обнажений (E. atrorubens), больше благоприятствующих семенному размножению.
У длиннокорневищного E. palustris больше возможностей в выборе способов размножения в зависимости от условий обитания. В условиях фитоценотического стресса на низинном болоте этот вид полностью переходит к вегетативному способу размножения. Как и другие виды этого рода E. palustris может обитать в условиях нарушений, где реализуется семенной способ его размножения.
Результатом реализации различных способов самоподдержания ценопопуляций является ее важнейшая характеристика – численность. У короткокорневищных E. helleborine, E. atrorubens она низкая (десятки особей), у длиннокорневищного E. palustris – высокая (сотни и тысячи особей).
Заключение
Для размножающихся только семенами орхидей со стеблекорневыми тубероидами характерны высокие показатели репродуктивного успеха и в целом высокая доля генеративных особей в ценопопуляциях. У корневищных видов сравнительно ниже показатели репродуктивного успеха, которые подвержены значительным флюктуациям как в пространстве, так и во времени. В то же время корневищные виды дифференцируются на 2 группы по способам самоподдержания своих ценопопуляций. Короткокорневищные виды родов Cypripedium и Epipactis вследствие меньшего потенциала вегетативного размножения в большей степени, по сравнению с длиннокорневищными видами, пытаются реализовать семенной способ размножения. Длиннокорневищные виды родов Cypripedium и Epipactis в большей степени реализуют «малозатратный» вегетативный способ размножения.
Сохранение или создание благоприятных экологических условий для реализации потенциально заложенной стратегии размножения видов является необходимым условием их сохранения в природе.
Работа выполнена при частичной финансовой поддержке РФФИ, проект № 14-04-31697\14.
Рецензенты:Шкундина Ф.Б., д.б.н., профессор кафедры ботаники, ФГБОУ ВПО «Башкирский государственный университет», г. Уфа;
Янтурин С.И., д.б.н., профессор, зав. кафедрой экологии Сибайский институт (филиал) Башкирского государственного университета, г. Сибай.
Работа поступила в редакцию 26.02.2014.