Scientific journal
Fundamental research
ISSN 1812-7339
"Перечень" ВАК
ИФ РИНЦ = 1,674

FREE-RADICAL PROCESSES IN SCHIZOPRENIA

Orlov V.A. 1
1 PKB №1 im. N.A. Alekseeva DZM
Oxidative stress is the condition arising from imbalance between toxic reactive oxygen species and antioxidant systems. Current studies suggest that oxidative stress plays a role in schizophrenia pathology, in particular, oxidative damage to lipids, proteins, and DNA leading to impairment of cell viability and function, which may subsequently account for the deteriorating course of the illness. The main markers of oxidative stress include malondialdehyde. On the other side, the potential toxicity of free radicals is counteracted by a number of cytoprotective antioxidant enzymes that limit the damage, such as superoxide dismutase and catalase. However, the reports regarding the status of oxidative stress markers schizophrenia are very inconsistent, with various authors stating both increased and decreased activities of the main antioxidant enzymes, while others did not observe any significant modifications, as compared to control groups.
schizophrenia
oxidative stress
markers
1. Alfimova M.V., Golimbet V.E., Abramova L.I. Geny, svjazannye s metabolizmom gomocisteina, i funkcija vnimanija u bolnykh shizofreniejj i shizoaffektivnym psikhozom// Zhurnal nevrologii i psikhiatrii imeni S.S. Korsakova. 2010. T. 110. no. 6. рр. 86-89.
2. Akhmerova I.Ju. Kliniko-ehpidemiologicheskoe i molekuljarno-geneticheskoe issledovanie shizofrenii v Respublike Bashkortostan. avtoref. dis. kand. med. nauk. Chuvashija, 2012-16 р.
3. Kolesnichenko E.V., Viljanov V.B. Osobennosti perekisnogo okislenija lipidov i nejjrotroficheskojj reguljacii pri paranoidnojj shizofrenii// Saratovskijj nauchno-medicinskijj zhurnal. 2008. no. 3. рр. 81-83.
4. Kolesnichenko E.V., Viljanov V.B., Zakharova N.B. Issledovanie pokazatelejj perekisnogo okislenija lipidov i Fas-zavisimogo apoptoza u bol'nykh shizofreniejj// Biologicheskie osnovy individualnojj chuvstvitel'nosti k psikhotropnym sredstvam: Materialy mezhdunarodnojj konferencii. M., 2006. рр. 40.
5. Naumova A.I. Vlijanie pozitivnojj i negativnojj simptomatiki bolnykh paranoidnojj shizofreniejj na pokazateli, kharakterizujushhie okislitel'nyjj stress. Vserossijjskaja 70-ja itogovaja nauchnaja studencheskaja konferencija im. N.I. Pirogova (Tomsk, 16-18 maja 2011 g.): sbornik statejj // pod red. V.V. Novickogo, L.M. Ogorodovojj. - Tomsk: Sibirskijj gosudarstvennyjj medicinskijj universitet. 2011. рр. 67-68.
6. Rachkauskas G.S. Uroven perekisnogo okislenija lipidov i sostojanie antioksidantnojj sistemy pri razlichnykh formakh shizofrenii // Vrachebnoe delo. 1998. nо. 5. рр. 92-93.
7. Altuntas I., Aksoy H., Coskun I. Erythrocyte superoxide dismutase and glutathione peroxidase activities, and malondialdehyde and reduced glutathione levels in schizophrenic patients // Clin. Chem. Lab. Med. 2000. no. 38(12). рр. 1277-1281.
8. Ben Othmen L., Mechri A., Fendri C. Altered antioxidant defense system in clinically stable patients with schizophrenia and their unaffected siblings// Prog. Neuropsychopharmacol. Biol. Psychiatry. 2008. no. 32(1). рр. 155-159.
9. Berg D, Youdim MB, Riederer P. Redox imbalance// Cell Tissue Res. 2004. no. 318(1). рр. 201-213.
10. Dadheech G., Mishra S., Gautam S. Oxidative stress, alphatocopherol, ascorbic acid and reduced glutathione status in schizophrenics // Indian J. Clin. Biochem. 2006. no. 21(2). рр. 34-38.
11. Dietrich-Muszalsk A., Olas B. Isoprostenes as indicators of oxidative stress in schizophrenia // World J. Biol. Psychiatry. 2007. рр. 1-7.
12. Dietrich-Muszalska A., Olas B., Glowacki R. Oxidative/ nitrative modifications of plasma proteins and thiols from patientswith schizophrenia // Neuropsychobiology. 2009. no. 59(1). рр. 1-7.
13. Gama C.S., Salvador M., Andreazza A.C. Elevated serum thiobarbituric acid reactive substances in clinically symptomatic schizophrenic males // Neurosci. Lett. 2008. no. 433(3). рр. 270-273.
14. Grignon S., Chianetta J.M. Assessment of malondialdehyde levels in schizophrenia: a meta-analysis and some methodological considerations // Prog. Neuropsychopharmacol. Biol. Psychiatry. 2007. no. 31(2). рр. 365-369.
15. Halliwell B. Why and how should we measure oxidative DNA damage in nutritional studies? How far have we come? // Am. J. Clin. Nutr. 2000. no. 72. рр. 1082-1087.
16. Jaaro-Peled H, Hayashi-Takagi A, Seshadri S. Neurodevelopmental mechanisms of schizophrenia: understanding disturbed postnatal brain maturation through neuregulin-1-ErbB4 and DISC1 // Trends Neurosci. 2009. no. 32. рр. 485-495.
17. McQuillen PS, Ferriero DM. Selective vulnerability in the developing central nervous system// Pediatr. Neurol. 2004. no. 30. рр. 227-235.
18. Medina-Hernandez V., Ramos-Loyo J., Luquin S. Increased lipid peroxidation and neuron specific enolase in treatment refractory schizophrenics// J. Psychiatr. Res. 2007. no. 41(8). рр. 652-658.
19. Nishioka N., Arnold S. Evidence of oxidative DNA damage in the hippocampus of elderly patients with chronic schizophrenia// Am. J. Geriatr. Psychiatry. 2004. no. 12(2). рр. 167-175.
20. Pazvantoglu O., Selek S., Okay I.T. Oxidative mechanisms in schizophrenia and their relationship with illness subtype and symptom profile// Psychiatry Clin. Neurosci. 2009. no. 63(5). рр. 693-700.
21. Perälä J, Suvisaari J, Saarni SI. Lifetime prevalence of psychotic and bipolar I disorders in a general population // Arch. Gen. Psychiatry. 2007. no. 64. рр. 19-28.
22. Ponizovsky A.M., Barshtein G., Bergelson L.D. Biochemical alterations of erythrocytes as an indicator of mental disorders: an overview// Harv. Rev. Psychiatry. 2003. no. 11(6). рр. 317-332.
23. Ranjekar P.K., Hinge A., Hegde M.V. Decreased antioxidant enzymes and membrane essential polyunsaturated fatty acids in schizophrenic and bipolar mood disorder patients // Psychiatry Res. 2003. no. 121(2). рр. 109-122.
24. Sarandol A., Kirli S., Akkaya C. Oxidative-antioxidative systems and their relation with serum S100 B levels in patients with schizophrenia: effects of short term antipsychotic treatment // Prog. Neuropsychopharmacol. Biol. Psychiatry. 2007. no. 31(6). рр. 1164-1169.
25. Strassnig M., Singh Brar J., Ganguli R. Dietary fatty acid and antioxidant intake in community-dwelling patients suffering from schizophrenia // Schizophr. Res. 2005. no. 76(2-3). рр. 343-351.
26. Surapaneni K. Status of lipid peroxidation, glutathione, ascorbic acid, vitamin E and antioxidant enzymes in schizophrenic patients // J. Clin. Diagn. Res. 2007. no. 1(2). рр. 39-44.
27. Yao J.K., Reddy R., van Kammen D.P. Abnormal age-related changes of plasma antioxidant proteins in schizophrenia. Psychiatry Res., 2000, 97(2-3), 137-151.
28. Young J., McKinney S., Ross B. Biomarkers of oxidative stress in schizophrenic and control subjects Prostaglandins Leukot // Essent. Fatty Acids. 2007. no. 76. рр. 73-85.
29. Zhang M, Zhao Z, He L. A meta-analysis of oxidative stress markers in schizophrenia// Sci China Life Sci. 2010. no. 53. рр. 112-124.

Шизофрения - тяжелое хроническое инвалидизирующее заболевание, распространенность которого в мире составляет около 1% [21]. Основная гипотеза этиологии шизофрении заключается в том, что различные комбинации множества генов, каждый из которых вносит свой небольшой вклад, взаимодействуют между собой, а также со стимулами внешней среды, оказывая влияние на развитие головного мозга как на ранних, так и на поздних стадиях [2, 16]. Несмотря на то, что конкретный механизм, лежащий в основе патогенеза шизофрении, остается невыясненным, оксидантный стресс, являющийся следствием нарушения контроля процессов окисления-восстановления, представляет собой привлекательную гипотезу, по крайней мере, частично объясняющей патофизиологию шизоф- рении [5, 29].

Патофизиологические характеристики оксидантного стресса

Оксидантный стресс возникает, если клеточные механизмы антиоксидантной защиты не способны уравновешивать и контролировать экзогенные активные формы кислорода (АФК) и активные формы азота (АФА), образующиеся в результате нормального окислительного метаболизма, или в результате прооксидантного воздействия внешней среды [9]. Головной мозг особенно подвержен оксидантному повреждению [17], учитывая относительно небольшое количество антиоксидантных систем и высокое содержание ионов металлов (например, железа, цинка, меди и марганца), которые могут служить катализаторами образования АФК/АФА. Головной мозг потребляет более 20% кислорода, поступающего в организм, при этом составляя лишь 2% всей массы тела [9].

Оценка оксидантного статуса при шизофрении

Для количественной оценки антиоксидантной защиты при шизофрении наиболее часто используются ферменты антиоксидантной системы, такие как SOD (супероксиддизсмутаза), глутаматпероксидаза и CAT (каталаза), а также уровни витаминов Е и С [4, 10]. В то время как большинство исследований сообщают о снижении антиоксидантной защиты у пациентов с шизофренией [8], некоторые исследования сообщают о получении противоположных результатов [26]. Полученные расхождения могут быть связаны с несколькими факторами, такими как различия в методиках измерения, в исследовавшемся материале, воздействии нейролептиков, включении в исследование пациентов на различных стадиях заболевания, различия этиологии заболевания и этнического происхождения, образа жизни и характера питания [4].

Уровни антиоксидантных ферментов могут быть низкими на самых ранних стадиях психотических расстройств, дальнейшие изменения могут зависеть, с одной стороны от типа лекарственного препарата, тяжести психопатологии или средовых факторов [23]. С другой стороны, предполагается, что снижение антиоксидантной защиты, вероятно, существует у пациентов, получающих постоянное лечение нейролептиками [7]. Результаты исследований также указывают на вероятное отсутствие прямого влияния галоперидола или других нейролептиков на антиоксидантные ферменты, а также на то, что выраженность симптоматики может оказывать влияние на их активность, в частности, это касается SOD и глутаматпероксидазы [27].

В целом, результаты большинства исследований подтверждают, что при шизофрении имеют место оксидантный стресс и оксидантное повреждение на ранних стадиях заболевания и у пациентов, никогда не получавших психотропных препаратов, а также у пациентов, получавших лечение или постоянно принимающих нейролептики [8].

Значительное внимание уделяется определению биомаркеров перекисного окисления липидов при шизофрении [6]. Наиболее распространенным маркером перекисного окисления липидов при шизофрении являются реактивные субстанции тиобарбитуровой кислоты (TBARS). Метод подвергался значительной критике в связи с его низкой специфичностью, однако он продолжает являться приемлемым и широко применяется исследователями для оценки перекисного окисления липидов [28]. Результаты современного мета-анализа [14] не снижают уровня доверия к этому показателю, по крайней мере, в рамках исследований при шизофрении. Рекомендуется также использовать такие показатели, как уровень ненасыщенных альдегидов, таких как 4-гидрокси-2-ноненал (HNE) и акролеин, а также изопростанов, выдыхаемых углеводородных соединений, а также продуктов ферментативного перекисного окисления арахидоновой кислоты, таких как тромбоксан В2 и его метаболита 11-дегидротромбоксана В2 [11].

Гомоцистеин также предлагают в качестве потенциального биомаркера оксидантного стресса при шизофрении [1]. Вредоносное действие гомоцистеина связано с образованием активных форм в процессе его катаболизма, которые способны окислять липиды мембран и белки, включая ферменты. Предполагается, что гомоцистеин может оказывать значительное влияние на развитие и клинические проявления шизофрении [12].

Исследования повреждения ДНК могут также дать дополнительную информацию в качестве проспективного показателя канцерогенности и мутагенного потенциала. При посмертном исследовании у пациентов с шизофренией в области гиппокампа отмечалось повышение уровня 8-гидрокси-2-деоксигуанозина, возникающее вследствие повреждения ДНК [19]. По данным Halliwell B. et al., измерение 8-гидрокси-2-деоксигуанозина является наиболее распространенным методом оценки повреждения ДНК, хотя возможно получение артефактов, связанных с изоляцией, препарацией и анализом ДНК [15].

Кроме того, для оценки оксидантного статуса у больных шизофренией используются и менее специфичные маркеры, такие как общий оксидантный и антиоксидантный статус плазмы (TOS и TAS, соответственно), а также индекс оксидантного стресса (OSI), представляющий собой соотношение TOS и TAS [20].

Особенности показателей оксидантного стресса в зависимости от характеристики течения заболевания

Существующие на сегодняшний день данные демонстрируют, что потенциальными биомаркерами при шизофрении могут являться свойства эритроцитов, антиоксидантная активность, ферменты гидролиза липидов, такие как фосфолипаза А2, а также фосфолипидный состав и жирные кислоты. Указанные показатели не только различаются у пациентов с преимущественно продуктивной или негативной симптоматикой, но и обнаруживают корреляцию с выраженностью симптомов [Ponizovsky A.M., Barshtein G., Bergelson L.D., 2003]. Повышенные уровни малонового диальдегида (МДА) и сниженные уровни полиненасыщенных жирных кислот (ПНЖК) обнаруживаются у пациентов с негативными симптомами, указывая на более выраженное оксидантное повреждение в этой группе пациентов. Кроме того, повышение аггрегации эритроцитов, образования О2- и уровня белка S100 B, а также снижение активности глутатионпероксидазы связаны с негативными симптомами [24]. С другой стороны, продуктивная симптоматика обнаруживала корреляцию с повышением уровня супероксиддисмутазы [8].

Антиоксидантный статус и перекисное окисление липидов исследовались у пациентов с различными типами шизофрении, включая дезорганизованную, параноидную и резидуальную шизофрению (по DSM-IV) [3]. Было обнаружено, что общий антиоксидантный ответ был выше при параноидной шизофрении, по сравнению с дезорганизованной, резидуальной или недифференцированной шизофренией [25]. Активность супероксиддисмутазы и глутатионпероксидазы была значительно ниже при параноидной и резидуальной шизофрении, по сравнению с дезорганизованным типом и контрольной группой, в то время как повышение активности каталазы отмечалось во всех группах. Уровень супероксиддисмутазы был выше в группе резидуальной шизофрении, по сравнению с параноидной шизофренией. Группа пациентов с резистентной к терапии шизофренией обнаруживали высокий уровень перекисного окисления липидов и нейронального повреждения, по сравнению с нерефрактерными к лечению пациентами [18]. Gamma C.S. et al. исследовали влияние клинического течения шизофрении в соответствии с классификацией DSM-IV на показатели оксидантного стресса. По сравнению с группой дезорганизованной шизофрении, более высокий уровень TBARS был связан с более выраженными симптомами заболевания [13].

Таким образом, в настоящее время растет объем данных, демонстрирующих участие оксидантного стресса в патофизиологии шизофрении. Потенциальные механизмы включают генетическую предрасположенность, метаболизм катехоламинов, а также критическое окружение в ЦНС (глутамат, железо, склонные к окислению жирные кислоты). Лечение нейролептиками, особенно типичными нейролептиками, также вносит вклад в развитие оксидантного стресса.

Таким образом, оксидантный стресс при шизофрении можно оценивать с использованием широкого спектра биомаркеров, однако в настоящее время не разработано специфических биомаркеров, неинвазивных методов получения образцов, стабильных в биологических материалах маркеров. Предполагается, что измерение показателей в крови может отражать оксидантный статус в ЦНС и может быть клинически использовано для выявления пациентов с высоким риском развития нежелательных побочных реакций. Существуют указания на то, что по уровню биомаркеров можно дифференцировать различные типы шизофрении, выраженность продуктивной и негативной симптоматики, что в будущем может позволить разработать методы диагностики и прогнозирования течения заболевания на основании биомаркеров оксидантного стресса в крови пациентов. Также большое значение имеют попытки уменьшения оксидантного стресса и лекарственной экстрапирамидной симптоматики, повышения эффективности лечения путем добавления к традиционной терапии различных антиоксидантов.

Рецензенты:

  • Румянцева С.А., д.м.н., профессор кафедры неврологии ГБОУ ВПО «РНИМУ им. Н.И. Пирогова» Минздравсоцразвития России, г. Москва;
  • Ступин В.А., д.м.н., профессор, заведующий кафедрой госпитальной хирургии №1 лечебного факультета ГБОУ ВПО «РНИМУ им. Н.И. Пирогова» Минздравсоцразвития России, г. Москва.

Работа поступила в редакцию 23.07.2012.